如果說體內有五十％的基因是相同的親代同子代之間還有利害衝突的話，那麼相互毫無血緣關係的配偶之間，其利害衝突該會激烈到何種程度呢？他們唯一的共有東西就是在他們子女身上的五十％的遺傳投資。鑒於父親和母親都關心他們子女身上各自一半的福利，因此，相互合作共同撫養這些孩子可能對雙方都有好處。假如雙親的一方在對每一子女進行昂貴的資源投資時，其付出的份額比對方少，他或她的景況就會好一些；這是由於他或她有更多的資源用於同其他性配偶所生的其他子女身上，從而他或她的基因有更多的繁殖機會。因此，我們可以說，每個配偶都設法利用對方，試圖迫使對方多投資一些。就個體來說，稱心如意的算盤是，「希望」同盡可能多的異性成員進行支配（我不是指為了生理上的享樂，儘管該個體可能樂於這樣做），而讓與之交配的配偶把孩子撫養大。我們將會看到，有一些物種的雄性個體已經是這樣做了，但還有一些物種的雄性個體，在撫養子女方面，承擔著同配偶相等的義務。特里弗斯特別強調指出，性配偶之間的關係是一種相互不信任和相互利用的關係。這種關於性配偶之間的相互關係的觀點，對個體生態學家來說，是一種比較新的觀點。我們過去通常認為，性行為、交配以及在此之前的追求行為，主要是為了共同的利益，或者甚至是為了物種的利益而相互合作共同進行的冒險事業！
讓我們再直接回到基本原理上來，深入探討一下雄性和雌性的根本性質。我們在第三章討論過性的特性，但沒有強調其不對稱現象。我們只是簡單地承認，有些動物是雄的，另有一些是雌的，但並沒有進一步追究雄和雌這兩個字眼到底是什麼意思。雄性的本質是什麼？雌性的根本定義又是什麼？我們作為哺乳動物看到大自然以各種各樣的特徵為性別下定義，諸如擁有陰莖、生育子女、以特殊的乳腺哺乳、某些染色體方面的特性，等等。對於哺乳動物來說，這些判斷個體性別的標準是無可厚非的，但對於一般的動物和植物，這樣的標準並不比把穿長褲子作為判斷人類性別的標準更加可靠。例如青蛙，不論雄性還是雌性都沒有陰莖。這樣說來，雄性和雌性這兩個詞也許就不具有一般所理解的意義了。它們畢竟不過是兩個詞而已。如果我們覺得它們對於說明青蛙的性別沒有用處，我們完全可以不去使用它們。如果我們高興的話，我們可以任意將青蛙分成性一和性二。然而性別有一個基本特性，可以據以標明一切動物和植物的雄性和雌性。這就是雄性的性細胞或「配子」（gametes）比雌性配子要小得多，數量也多得多。不論我們討論的是動物還是植物，情況都是如此。如果某個群體的個體擁有大的性細胞，為了方便起見，我們可以稱之為雌性；如果另一個群體的個體擁有小的性細胞，為了方便起見，我們可以稱之為雄性。這種差別在爬行類動物以及鳥類中尤為顯著。它們的一個卵細胞，其大小程度和含有的營養成分，足以餵養一個正在發育成長的幼兒長達數周。即使是人類，儘管卵子小得在顯微鏡下才能看見，但仍比精子大許多倍。我們將會看到，根據這一基本差別，我們就能夠解釋兩性之間的所有其他差別。
某些原始有機體，例如真菌類，並不存在雄性和雌性的問題，儘管也發生某種類型的有性生殖。在稱為同配生殖（isogamy）的系統中，個體並不能區分為兩種性別。任何個體都能相互交配。不存在兩種不同的配子——精子和卵子——而所有的性細胞都一樣，都稱為同形配子（isogametes）。兩個同形配子融合在一起產生新的個體，而每一個同形配子是由減數分裂所產生。如果有三個同形配子A、B和C，那麼A可以和B或C融合，而B可以同A或C融合。正常的性系統絕不會發生這種情況。如果A是精子，它能夠同B或c融合，那麼B和C肯定是卵子，而B也就不能和C融合。
兩個同形配子相互融合時，各為新的個體提供數目相等的基因，而貢獻的食物儲存量也相等。精子同卵子為新的個體貢獻的基因數目雖然也相等，但卵子在提供食物儲存方面卻遠遠超過精子：實際上，精子並不提供任何食物儲存，只是致力於把自己的基因盡快輸送給卵子而已。因此，在受孕的時刻，做父親的對子代的投資，比他應支付的資源份額（五十％）少。由於每個精子都非常微小，一個雄性個體每天能夠製造千百萬個。這意味著他具有潛在的能力，能夠在很短的一段時間內，利用不同的雌性個體使一大批幼兒出生。這種情況之所以可能僅僅是因為每個受孕的母體都能為新胎兒提供足夠的食物。因此，每一雌性個體能夠生育的幼兒數量就有了限制，但雄性個體可以繁殖幼兒的數量實質上是無限的。這就為雌性個體帶來了利用這種條件的機會。帕克以及其他人都曾證明，這種不對稱現象可能是由原來是同形配子的狀態進化而來。還是在所有的性細胞可以相互交換而且體積也大致相同的時候，其中很可能有一些碰巧比其他的略大一點。略大的同形配子可能在某些方面比普通的同形配子佔優勢，因為它一開始就為胎兒提供大量的食物，使其有一個良好的開端。因此那時就可能出現了一個形成較大的配子的進化趨勢。但道路不會是平坦的。其體積大於實際需要的同形配子，在開始進化後會為自私性的利用行為打開方便之門。那些製造小一些的配子的個體，如果它們有把握使自己的小配子同特大配子融合的話，它們就會從中獲得好處。只要使小的配子更加機動靈活，能夠積極主動地去尋找大的配子，就能實現這一目的。凡能製造體積小、運動速度快的配子的個體享有一個有利條件：它能夠大量製造配子，因此具有繁殖更多幼兒的潛力。自然選擇有利於製造小的、但能主動揀大的並與之融合的性細胞。因此，我們可以想像，有兩種截然相反的性「策略」正在進化中。一種是大量投資或「誠實」策略。這種策略自然而然地為小量投資、具有剝削性質的或「狡猾」的策略開闢了道路。這兩種策略的相互背馳現象一旦開始，它勢將繼續下去，猶如脫韁之馬。介乎這兩種體積之間的中間體要受到懲罰，因為它們不具有這兩種極端策略中任何一種的有利條件。狡猾的配子變得越來越小，越來越靈活機動。誠實的配子卻進化得越來越大，以補償狡猾的配子日趨縮小的投資額，並變得不靈活起來，反正狡猾的配子總是會積極主動去追逐它們的。每一誠實的配子「寧願」同另一個誠實的配子進行融合。但是，排斥狡猾配子的自然選擇壓力（第四十七頁）同驅使它們鑽空子的壓力相比，前者較弱：因為狡猾的配子在這場進化的戰鬥中必須取勝，否則損失很大。於是誠實的配子變成了卵子，而狡猾的配子則演變成了精子。
這樣看來，雄性個體是微不足道的傢伙，而且根據簡單的「物種利益」理論，我們可以預料，雄性個體的數量較之雌性個體會越來越少。因為從理論上講，一個雄性個體所產生的精子足以滿足一百個雌性個體的需要，因此，我們可以假定，在動物種群中雌雄兩性個體的比例應該是一百：一。換言之，雄性個體更具「低值易耗」的性質，而雌性個體對物種來說，其「價值」較大。當然，從物種的整體觀點來看，這種情況完全正確。舉一個極端的例子，在一項象形海豹的研究中，據觀察，四％的雄性象形海豹所進行的交配占所有交配的八十八％。在這一例子以及許多其他例子中，有大批剩餘的從未交配過的獨身雄性個體，它們可能終生得不到機會進行交配。但這些多餘的雄性個體在其他方面過的是正常生活，它們不遺餘力地將種群的食物資源吃光，同其他成熟個體相比，毫不遜色。從「物種利益」的角度來看，這種情況是一種極大的浪費；可以說，這些多餘的雄性個體是社會的寄生蟲。這種現象只不過是群體選擇理論所遇到的難題中的又一個例子而已。但另一方面，自私基因的理論能夠毫無困難地解釋這種現象，即雄性個體和雌性個體的數量趨於相等，即使實際進行繁殖的雄性個體可能只佔總數的一小部分。第一次作出這種解釋的是菲希爾。
雄性個體和雌性個體各出生多少的問題，是親代策略中的一個特殊問題。我們曾對力圖最大限度地增加其基因存活量的親代個體的最適宜的家庭規模進行過討論。同樣，我也可以對最適宜的性比率進行探討。把你的寶貴基因信託給兒子好呢還是信託給女兒好？假定一個母親將自己的所有資源全部投資在兒子身上，因而沒有任何剩餘用於女兒的投資：一般來說，她對未來基因庫的貢獻，同另一位將其全部資源用於女兒身上的母親相比，會不會更大一些？偏向兒子的基因是不是會比偏向女兒的基因變得多起來，還是越來越少？菲希爾證明，在正常情況下，最適宜的性比率是五十：五十。為了弄懂這個問題，首先我們必須具備一點有關決定性別的機理的知識。
在哺乳類動物中，遺傳上是這樣來決定性別的：所有卵子既能發育成雄性個體，也能發育成雌性個體。決定性別的染色體的攜帶者是精子。男性所製造的精子，其中一半生育女性，或稱為X精子；一半生育男性，或稱為y精子。兩