公元5世紀，西羅馬帝國滅亡，義大利半島出現了權力真空。作為當時唯一的重要人物，教皇逐漸填補了這一真空，控制了羅馬的政權。與此同時，法蘭克國王丕平（Pepin）打敗了倫巴第人，解除了其對羅馬的威脅，並隨後於公元756年正式承認了教皇對羅馬的實際控制。丕平將自己剛奪取的羅馬和拉韋納（Ravenna）周邊地區獻給教皇，換取了國王的頭銜。教皇直接統治的教皇國（也叫聖彼得國）應運而生，直至19世紀義大利統一，才從歷史上消失。
中世紀時期，教皇國的領土邊界和權力並不固定，幾經變動。鼎盛時期，教皇國佔據了現代義大利中部的拉齊奧（Lazio）、翁布里亞（Umbria）、馬爾凱（Marche）、艾米利亞-羅馬涅（Emilia-Romagna）的部分地區。教皇的軍隊守衛著這些領土。作戰時他們一般由僱傭軍指揮，有時也由教皇親自指揮。這段歷史的典型代表是文藝復興時期的教皇尤利烏斯二世。他以瑞士僱傭兵為核心打造了一支衛隊，頻繁派兵征戰，被稱為「戰神教皇」。
隨著1871年義大利統一，教皇的世俗權力只限於梵蒂岡，然而即便如此其權力也受到質疑。1929年，教皇與義大利政府達成協議，後者承認「梵蒂岡城」為一個獨立國家。這個國家依然由瑞士衛隊保護，他們是歷史上世俗和宗教戰爭時期的教皇衛隊遺留下來的力量。