1974年，國防情報局局長丹尼爾·O·格拉漢姆中將組建了一支由國防情報官所組成的隊伍，這是與1973年中央情報局長威廉·科爾比所建立的國家情報官體系相對應的機制。國防情報官隊伍是國防情報局局長在重要情報事務上的高級代表。至2003年，受「9·11事件」和伊拉克、阿富汗兩場戰爭的影響，國防情報局正面臨轉型，國防情報官的角色作用因此被削弱。國防情報局局長洛維爾·雅各布分解了國防情報官隊伍的職能，並將其職責移交給情報分析處（Directorate of Analysis）。
2008年7月，國防情報局局長邁克爾·梅普爾恢複了國防情報官隊伍。2012年，國防情報局副局長具體解釋了國防情報官隊伍的三項主要職能。國防情報官隊伍是國防情報局情報事務的主要顧問，他們主要負責提供情報分析、了解情報搜集要求以及情報缺口所在以及有效利用現有情報。此外，在國會和政府機構面前，國防情報官隊伍是重要的國防情報代表，他們所起到的作用與國家情報總監下屬的國家情報主管人相對應。
至2012年春天，國防情報官隊伍中有8位成員，所負責的地區和領域分別為拉丁美洲、歐洲與北約國家、南亞、歐亞大陸、東亞、中東與北非、非洲以及網路社會。在此之前，這8位國防情報官分別就職於國防情報局、作戰司令部以及其他情報系統部門。