時任國防部長唐納德·拉姆斯菲爾德上任不久便意識到，在他的管理體系中需要一名直接聽令於他且專職負責國防部情報工作的官員。兩個事件促使拉姆斯菲爾德得出這一結論：一是2001年4月份的一次會議，那次會議有11名來自不同的軍方情報部門的官員出席，討論EP-3型飛機在中國迫降後的情報損失；二是中央情報主任在預算問題上一直拒絕與國防部長屬下低級別官員打交道。
2002年8月，拉姆斯菲爾德表示，他需要一名更加資深的官員負責處理國防部的情報工作。柯林頓政府時期的一名五角大樓高級官員也站出來表示，如果有一位新的副國防部長負責處理國防部情報部門的預算工作，將是國防部工作的一大進步，因為這些工作「確實耗費了國防部長太多的時間」。
約翰·麥科恩在擔任中央情報局長（1961-1965）時一直認為，如果國防部能有一位官員來幫助處理情報工作，那麼他將更好的完成自己的工作。2002年春天，拉姆斯菲爾德試圖說服時任中央情報局局長喬治·J·特納，表示自己希望能夠設置一個職位官員，專門負責與中央情報局高級官員在情報政策與情報資源事務上的溝通工作。這樣的提議引起了一系列的擔憂：有些人害怕這樣一名官員可能會最終成為中央情報局長的強有力的競爭對手，還有些負責國防情報的官員害怕會因此失去一部分權力和自主權。
儘管有這樣那樣的擔憂，國會還是在《2003年國防授權法案》中批准設立該職位，隨後在2003年3月份，拉姆斯菲爾德提名史蒂芬·坎博納出任這一職位。其工作職責在名為「調整國防情報及相關事務實施指導」的備忘錄中有詳細論述，而且該備忘錄中還明確規定這名副部長辦公室將擁有114名僱員。後來這份備忘錄中的要求被2005年11月23日美國國防部發布的國防部指令第5143.01號指令所取代，這份指令由拉姆斯菲爾德和國家情報總監共同簽署。國防部指令第5143.01號指令後來在2014年10月又被修訂並重新發布。
這份重新修改的21頁的指令與修訂之前的國防部指令相比內容多很多，它具體規定，這名國防情報副部長作為國防部長和國防部副部長的主要助理和顧問，處理情報、反情報、安全、敏感活動以及其他情報相關事務，其具體職責包括代表國防部長行使監督國防部情報局、國家地理空間情報局、國家偵察局、國家安全局和國防部情報部門的職責。該指令還反映了國防部長和國家情報總監在2007年5月簽署的協議：主管情報的副國防部長還應同時被任命為國家情報總監辦公室內的國防部情報局長。國防部情報局長應負責提出國防部的國防情報搜集要求，推動國家情報活動和國防情報活動的合作、協調與衝突的消除，為同步和整合國防部與情報系統的情報職能提出建議與支持。該指令還規定，負責情報的副國防部長要負責監督和指導各種情報活動，如國防情報分析、國防人力情報、技術搜集情報、公開來源情報、國防部反間諜情報、國防部安全計畫、國際情報合作、情報信息共享等。
除國防情報副部長和首席國防情報助理副部長以外，國防情報副部長（USD）辦公室還有四名國防情報助理副部長，分別負責：（1）情報與戰爭支持，（2）情報準備與警示，（3）反情報與安全事務，（4）情報政策、資源與搜集要求。2008年6月，國防情報副部長辦公室在四個基本職能的基礎上進行重組——聯合行動、技術情報、情報計畫與資源、人力情報與反間諜，這次重組是在時任國防部負責情報的副部長詹姆斯·克拉珀的要求下進行的。同年早些時候，國防部長羅伯特·蓋茨組建了一支情報、監視、偵查特別小組（ISR Task Force）以發現和修正軍事行動和反恐行動中存在的不足之處。2010年，蓋茨將這支特別小組納入國防部負責情報的副部長管理範圍內，並在2010年、2013年年底和2014年年初組建了更多類似的組織。
2014年的重組遵循的原則是一份內部評估和來自國防部長查克·黑格爾的指導，以及國會的指示（涉及降低副國防部長幫辦職務事宜）。如圖18.1所示，有四名國防情報主管歸負責情報的副部長管理。蓋茨部長建立的情報、監視、偵查特別小組（ISR Task Force）被納入了主管戰爭情報的國防情報主管的管理範圍之內。
根據該組織結構圖還可以看出，主管情報與安全事務的國防情報主管所負責的反情報和安全職能被合二為一，該主管主要負責監督、管理人力情報、敏感活動以及國防情報分析。技術搜集與分析部門被技術搜集與特別計畫理事會所取代，其目的在於加強對國家安全局、國家地理空間情報局、國防情報局科學技術理事會等部門的監管。