自從1947年7月美國中央情報局成立以來，一直存在著關於它管理職能相互矛盾的爭議，原因在於現有的一些情報機構及其下設部門都在尋求保護他們各自已有的勢力範圍，並且人們也擔心，中央情報局長越來越大的權力會對軍方的情報部門產生影響，使軍方漸漸失去對其的控制。
中央情報局長沃爾特·比德爾·史密斯（Walter Bedell Smith）曾奮力爭取，成功地把由美國各情報組織負責人組成的情報諮詢委員會（IAC）塑造成了真正提供諮詢建議的機構，而不再只是一個擺設，這算是那些年來最值得關注的幾個里程碑式事件之一。此外，於1953年至1961年期間擔任中央情報局長的艾倫·杜勒斯（Allen Dulles）也曾通過艱難的鬥爭成功地避免美國國防部從情報部門手中奪走關鍵的情報搜集項目和分析機構。杜勒斯的繼任者約翰·麥科恩（John Me）也捲入了中央情報局科技處和國家偵察局之間因為衛星偵察項目管轄權的歸屬而產生的激烈鬥爭中。在理查德·赫爾姆斯（Richard Helmes）擔任中央情報局長期間（1966-1973），他也滿腹牢騷，雖然表面看上去他掌管了整個美國情報系統的全部活動，但實際上他僅僅支配著其中15%的資源，其餘85%的資源都掌握在國防部長手中。
多年以來，美國總統一直通過各種方式加強中央情報局長的權力，這同時也伴隨著大量對於美國情報系統工作模式和成果的研究。早在1949年，普通公民和政府官員便開始了對美國情報系統工作能力以及表現的調查，這些普通公民和政府官員都是由各單位、各部門指定的，包括中央情報主任、跨部門組織、美國行政管理和預算局（OMB）、中央情報局內部專家小組、國會各委員會以及其他機構。通常情況下，被選派出來對美國情報系統進行調查的人中都會包括一些激進分子，這些人提出的對策建議常常會比政府的意見更加激進，也正是在這些對策建議中，他們創造了一個獨攬情報大權的職位——國家情報總監（Director of National Intelligence, DNI），在後來的日子中，國家情報總監將取代中央情報主任成為美國總統的首席情報顧問，並負責美國情報系統的一切活動。
2001年「9·11恐怖襲擊事件」之後，美國成立了「國會聯合調查委員會」（gressional Joint Inquiry, CJI）和「針對恐怖襲擊活動全國委員會」（National ission on Terrorist Attacks upon the Uates，又稱「9·11獨立調查委員會」），這兩家機構調查了美國情報組織所出現的各種各樣的問題，並建議設立國家情報總監一職。在兩個委員會給出的建議中，國家情報總監將主要承擔兩方面責任：（1）監督和管理美國政府控制的、具有特定領域專業分析能力的情報中心；（2）管理美國國家情報計畫並監督各情報機構。
其實，設立國家情報總監僅僅是該委員會的眾多重要提議之一。該提議最終得到了布希政府的支持，卻因遭到了五角大樓和美國眾議院軍事委員會的反對而無法通過立法程序。經過多方周旋，雙方最終於2004年12月6日達成了妥協，正式設立國家情報總監。
儘管2004年的《情報改革與防範恐怖主義法案》（2004 Intelligence Reform and Terrorism Prevention Act, IRTPA）並沒有完全賦予國家情報總監全面控制國家偵查局、國家安全局和國家地理空間情報局等機構的權力，這些機構也還是由美國國防部負責管理，但人們清楚地認識到，布希總統正在給國家情報總監越來越大的權力，並且相對於其他幾個部門來說，國家情報總監在多個領域內都得到了更多的便利。根據該法案規定，美國行政管理和預算局（OMB）局長僅聽命於國家情報總監，負責分配國會撥款和管理在財政部與各個內各層級機構之間的資金流動，這其中就包括情報界的一些機構。因此，國家情報總監能夠很容易地控制預算使用的速度，並且只把資金撥給遵從自己所設定的支出優先等級的部門。對於子內閣機構（subet agency）和內閣各部，國家情報總監有權直接向其分配撥款，這使得國家情報總監又多了一個控制開支的方法。《情報改革與防範恐怖主義法案》（IRTPA）還規定，當一個部門負責人拒絕遵守國家情報總監所制定的標準時，國家情報總監有義務告知國會。然而，當時的中央情報局長卻不擁有這樣的權力。
國家情報總監還應「負責提出並制定國家情報計畫預算（National Intelligence Program budget）」，確保其有效執行並監督其執行情況。此外，美國行政管理和預算局還准許國家情報總監單方面將某個項目或機構的經費轉讓給另一個項目或機構，最大數額可以達到1.5億美元——前提是被轉讓的總數額小於轉出方總預算的5%。而此前的中央情報主任在轉讓經費時必須經過轉出方負責人的同意，而且單單是談判的過程就會持續數月。
國家情報總監還可以單方面進行人事調動，最長期限為兩年，而且無需得到被調動人員所在單位的同意，而中央情報主任需要得到被調動人員所在單位的同意才能進行人事調動。如果國家情報總監在現有的兩個情報中心的基礎上再建立一個新的情報中心（他甚至可以決定是否再建第四個情報中心），國家情報總監有權從現有的兩個情報中心裡挑選多達一百位工作人員去為新情報中心服務。
關於任命，各機構或部門對具有司法權的負責人的任命必須要徵求國家情報總監的同意，否則任命無效。國家情報總監還對主要的採購事務有批准權。儘管國家情報總監在過去對一些（主要是與衛星偵察有關的）採購的決定起到重要的影響，但他/她並沒有法定的權力。而通過立法，現在的國家情報總監已經對重要的採購活動擁有絕對的權威。這裡有一個例外，即在與美國國防部計畫有關的收購項目中，國家情報總監並不享有絕對權力，而是要與國防部長共同做出決定——當兩人無法形成一致意見時，則交由總統來解決。
2004年的《情報改革與防範恐怖主義法案》規定：「國家情報總監……有權力批准請求、化解衝突……管理和指揮全國的情報搜集、分析、產生與宣傳活動……」，這使得國家情報總監在中央情報主任的權力基礎上又增加了組織任務與分配任務的權力。2010年，國家情報總監與國防部長達成協議：至2013年以前，整個美國國家情報計畫均在國家情報總監的管轄許可權以內。然而，國會阻止了這項協議的實施。
2010年10月，奧巴馬總統簽署的《2010財政年度情報授權法案》進一步加強了國家情報總監的權力。該法案要求國家情報總監評估情報系統各機構全體人員的能力水平，將結果上交國會，並對每一個重要的系統進行初步的脆弱性評估；該法令還使得國家情報總監有權力對重要系統的是否提高預算做評估；有權力對情報系統的個人或機構進行責任審查。
國家情報總監共有大約1500名下屬：副總監、助理副總監、任務管理人員及普通工作人員，此外還有一個反間諜組織及兩個經由《情報改革與防範恐怖主義法案》批准創建的國家反恐怖主義中心。圖17.1顯示了國家情報總監辦公室（ODNI）的組織系統圖。國家情報首席副總監和分管情報整合（Intelligeegration）的國家情報副總監（該職位吸收了分管情報搜集和分管情報分析的助理國家情報總監的職責）都是非常重要的國家情報副總監。分管情報整合的國家情報副總監的職責是推動形成「一個完全整合的情報系統」。國家情報副總監的直屬部門有：國家情報管理委員會及國家情報經理、國家情報委員會、總統每日簡報彙報者以及任務整合部門。