國防部情報局（前身為國防情報中心，Defeelligenalysis ter）總部位於華盛頓特區的安納柯斯蒂亞-波林聯合基地。國防部情報局在弗吉尼亞的雷斯頓還擁有一座雙塔辦公樓，還在靠近夏洛茨維爾有一處多功能情報大廈。該大廈是由國防部情報局的外勤支援處——里瓦那工作站負責管理。外勤支援處的負責人是「國防部情報局與國家地面情報中心、弗吉尼亞大學和大夏洛茨維爾社區溝通聯絡、相互合作的中心人物」。大約有800名國防部情報局的僱員在這座大廈內工作。國防部情報局雇有大約17000名員工，絕大多數是文官。數千名工作人員分布在世界124國家和240個工作站，包括作戰地區（阿富汗和伊拉克）、戰區司令部總部和武官處。國防部情報局2013年的預算需求為31.5億美元（其中7.39億美元用於「海外應急行動」）。
20世紀60至70年代，國防部情報局歷經數次較大範圍的重組；在此之後數年間偶爾進行過組織架構調整，與初期的重組相比影響不大。然而，1991年至1993年間，國防部情報局進行了兩次大規模重組，目的就是要提高執行能力、處理委託代管員工問題和預算削減，使之適應和應對國際現實，更有效地協調軍方情報活動，這正是1991年3月18日發布的「國防部情報局重組方案」的意圖所在。重組成果之一就是成立三個中心：國家軍事情報搜集中心（National Military Intelligency Colle ter）、國家軍事情報編製中心（National Military Intelligency Produ ter）和國家軍事情報系統中心（National Military Intelligency Systems ter）。國防部情報局長克拉珀在任期間親自建立了這三個中心，他退休後，中心的名稱被更改。
2003年2月，國防部情報局長羅威爾·雅各布（Lowell Jacoby）又批准了一次重要的機構重組，成立了局長特別參謀辦公室和七個主要行動部門：人力情報處、測量與信號和技術搜集處、分析處、信息管理處、對外關係處、參謀部情報支援處和行政處。其他架構變化還包括成立人力情報和反情報中心，以及國防情報行動協調中心的建立。
2012年7月，邁克爾·弗林（Michael Flynn）中將就任國防部情報局長，此人以嚴厲批評美國在阿富汗的情報工作而著稱，也著手對國防部情報局進行了大的變動，包括業務處的更名和一系列中心的建立（如圖3.1所示）。